Müze binası I. Ulusal Mimarlık Dönemi (1908-1930) olarak adlandırılan ve Cumhuriyetin ilk yıllarını kapsayan dönem içinde, 1927 yılında inşa edilmiştir. 1928-1941 yılları arasında Hukuk Mektebi olarak kullanılmış ve 7 Mayıs 2007 tarihinde Ankara Vakıf Eserleri Müzesi olarak açılmıştır. Bina geleneksel süsleme ve mimari elemanların kullanılmadığı oldukça sade cephelere sahip olan erken örneklerden bir tanesidir.
Halı, kilim, ahşap, maden, çini, deri ve el yazması eserlerin sergilendiği müzede, 13’üncü ve 14’üncü yüzyıldan kalma ahşap, 16’ncı yüzyıldan kalma el yazmaları, çini ve halılar olmak üzere nadide eserler yer almaktadır. Ayrıca, kültürel faaliyetlerde kullanılmak üzere hem geleneksel hem de modern süreli sergilerin düzenlendiği Çok Amaçlı Sergi Salonu da müze bünyesinde yer almaktadır.